Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...

Nach den erschütternden Ereignissen sind Tris und Four gezwungen zu fliehen und die Mauern, die Chicago umschließen, hinter sich zu lassen. Damit wagen sie den ersten Schritt aus der einzigen ihnen bislang bekannten Stadt und der vertrauten Umgebung ihrer Familie und Freunde. Doch bereits kurz nach ihrer Flucht werden alle bisher gewonnenen Erkenntnisse durch die Entdeckung einer neuen, schockierenden Wahrheit zunichte gemacht. Tris und Four müssen entscheiden, wem sie in einer erbarmungslosen Schlacht, die die Existenz der gesamten Menschheit bedroht, vertrauen können. Um zu überleben, sind sie gezwungen, schier unmögliche Entscheidungen über Mut, Treue, Opfer und Liebe zu treffen.