Im Jahr 1987 versteckt sich das mysteriöse Maschinenwesen Bumblebee in der Gestalt eines alten VW Käfers auf dem Schrottplatz einer kleinen kalifornischen Küstenstadt. Kurz vor ihrem 18ten Geburtstag und auf der Suche nach ihrem Platz im Leben, findet die rebellische Charlie den kaputten und kampfgeschwächten Bumblebee. Mit mechanischem Geschick beginnt sie ihn zu reparieren und lernt schnell, dass es sich keineswegs nur um eine alte Schrottmühle handelt ...

Nachdem Thomas (Dylan O'Brien) dem Labyrinth entkommen ist und die Brandwüste durchquert hat, sind die Abenteuer für ihn und seine Freunde noch längst nicht ausgestanden. Ein Jahr ist vergangen. Inzwischen haben er, Newt (Thomas Brodie-Sangster), Minho (Ki Hong Lee) und Teresa (Kaya Scodelario) so einiges in Erfahrung gebracht. Sie wissen nun, dass sie Teil eines groß angelegten Experiments waren, mit dem die Organisation Wicked ein Heilmittel für die weltweit ausgebrochene Seuche namens Der Brand finden wollte, die Menschen in tollwütige Bestien verwandelt. Thomas gehört zu den wenigen Personen, die gegen den letztendlich tödlich endenden Virus immun sind, und so fällt es nun ihm zu, den Verfall der Menschheit aufzuhalten.