Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...

Das junge, wilde Flugzeug Maverick will unbedingt beim Flugwettbewerb gewinnen. Doch als Favorit wird der ebenso coole wie rücksichtslose Iceman gehandelt. Um ihn zu schlagen, muss Maverick noch Einiges dazulernen. Veteran Vet ist bereit, Maverick in seinem heruntergekommenen Hangar zu unterrichten. Maverick macht auch Fortschritte. Doch wird er abgelenkt, denn er verliebt sich in das charmante Leichtflugzeug Lightning. Sie verfolgt ihre eigene Agenda.

Am 20. Juli 1969 landet Apollo 11 auf dem Mond. Auf der dunklen Seite des Mondes stoßen die Astronauten auf das Wrack eines Raumschiffs. 40 Jahre lang hält die Regierung die Entdeckung geheim. Dann überschlagen sich die Ereignisse: Ein bislang unentdeckter Transformer wird an Bord des Raumschiffs reaktiviert. Es ist der verschollen geglaubte Herrscher von Cybertron, Shockwave. Seine Rückkehr entfacht den erbitterten Krieg zwischen den Autobots und den Decepticons aufs Neue. Jetzt geht es nicht mehr nur um die Zukunft und das Überleben der Erde, sondern des ganzen Universums... damit hatten weder Sam Witwicky noch die Autobots gerechnet!

Am 20. Juli 1969 landet Apollo 11 auf dem Mond. Auf der dunklen Seite des Mondes stoßen die Astronauten auf das Wrack eines Raumschiffs. 40 Jahre lang hält die Regierung die Entdeckung geheim. Dann überschlagen sich die Ereignisse: Ein bislang unentdeckter Transformer wird an Bord des Raumschiffs reaktiviert. Es ist der verschollen geglaubte Herrscher von Cybertron, Shockwave. Seine Rückkehr entfacht den erbitterten Krieg zwischen den Autobots und den Decepticons aufs Neue. Jetzt geht es nicht mehr nur um die Zukunft und das Überleben der Erde, sondern des ganzen Universums... damit hatten weder Sam Witwicky noch die Autobots gerechnet!

Nachdem Sam Witwicky die Welt mit Hilfe der gutmütigen Autobots vor den bösartigen Decepticons gerettet hat, freut er sich auf ein normales Leben. Als er aufs College geht, lässt er nicht nur Freundin Mikaela zurück, sondern auch Roboter-Kumpel Bumblebee. Doch bald wird Sam von seltsamen Visionen heimgesucht. Erneut steht ein Kampf der außerirdischen Roboter bevor, bei dem das Schicksal der Menschheit auf dem Spiel steht. Sam scheint den Schlüssel zu ihrer Rettung in der Hand zu halten, doch diesmal bekommen es er, Mikaela und die Autobots mit einem noch mächtigeren Gegner zu tun...