Großbritannien im 19. Jahrhundert: Dr. John Dolittle war einst ein berühmter Arzt und Veterinär. Doch als vor sieben Jahren seine Frau starb, zog sich der Mann, der mit Tieren sprechen kann, komplett zurück. Wie ein Einsiedler lebt er nun hinter den hohen Mauern seines Anwesens, fast ohne Kontakt zu anderen Menschen.

Im Jahr 1987 versteckt sich das mysteriöse Maschinenwesen Bumblebee in der Gestalt eines alten VW Käfers auf dem Schrottplatz einer kleinen kalifornischen Küstenstadt. Kurz vor ihrem 18ten Geburtstag und auf der Suche nach ihrem Platz im Leben, findet die rebellische Charlie den kaputten und kampfgeschwächten Bumblebee. Mit mechanischem Geschick beginnt sie ihn zu reparieren und lernt schnell, dass es sich keineswegs nur um eine alte Schrottmühle handelt ...