Aufgrund von Bodenschätzen außerirdischen Ursprungs ist das afrikanische Königreich Wakanda unermesslich reich. Nur hier kommt das Vibrationen jeder Art und Stärke absorbierende Mineral Vibranium vor - Captain America verdankt Wakanda seinen Schild. Den Bewohnern von Wakanda ist sehr daran gelegen, vor den Augen Fremder verborgen zu bleiben. Reichtum weckt Begehrlichkeiten, und es braucht einen starken Führer, ihn zu verteidigen: Black Panther! Die Verantwortung des Black Panther wird vom König Wakandas an den jeweiligen Nachfolger weitergegeben. Und so nimmt T'Challa (Chadwick Boseman) die Bürde und die Würde des ihm vorbestimmten Schicksals von seinem Vater T'Chaka nach dessen tragischen Tod entgegen.

Als bei einem Einsatz der Avengers in Lagos zwar der Diebstahl eines biologischen Kampfstoffes verhindert wird, dabei aber mehrere Zivilisten sterben, beschließen die Vereinten Nationen ein neues Gesetz, das die Avengers unter ihre Aufsicht bringen soll. Während Tony Stark alias Iron Man für eine Kontrolle der Superhelden votiert, stimmt Steve Rogers alias Captain America für ihre Unabhängigkeit. Auch die Teammitglieder sind uneinig und verteilen sich auf die beiden Wortführer. Als ein Bombenattentat auf jene UN-Versammlung verübt wird und man als vermeintlichen Schuldigen Steves alten Freund Bucky Barnes, nun als Winter Soldier bekannt, ausmacht, verschärft sich die Lage. Nachdem Steve Anweisungen missachtet und versucht Bucky auf eigene Faust zu stellen, damit dieser bei seiner Verhaftung nicht getötet wird, kommt es zu immer offeneren Animositäten zwischen den Superhelden ...

Die Gefährten haben den Beginn ihrer unerwarteten Reise überstanden - auf ihrem Weg gen Osten begegnen sie nun dem Hautwechsler Beorn und im trügerischen Düsterwald einem Schwarm gigantischer Spinnen. Sie werden von den gefährlichen Waldelben gefangen genommen, können aber entkommen, erreichen Seestadt und schließlich den Einsamen Berg selbst, wo sie sich der größten Gefahr stellen müssen - einem Monster, das alle bisherigen an Grässlichkeit übertrifft: Der Drache Smaug fordert nicht nur den ganzen Mut der Gefährten heraus, sondern stellt auch ihre Freundschaft auf eine harte Probe - bis sie sich schließlich fragen müssen, ob ihre Reise überhaupt noch einen Sinn ergibt.