Der junge Professor Charles Xavier, in seinen Zwanzigern, mit üppiger Haarpracht und zu Beginn des Films noch nicht im Rollstuhl, studiert in Oxford und trifft auf den gleichaltrigen Erik Lensherr. Beide sind Mutanten mit außergewöhnlichen Fähigkeiten. Gemeinsam erdenken sie eine Zukunft, in der Mutanten und Menschen vereint leben können. Als das Wohl der Welt auf dem Spiel steht, kämpfen sie mit vereinten Kräften und der Hilfe von anderen Mutanten gegen die drohende Gefahr des Hellfire Clubs mit Emma Frost und Sebastian Shaw. Erst im Laufe dieses Kampfes werden die beiden zu den Todfeinden der vorherigen Filme.

Im Jahr 1959 wird auf Anregung von Lucinda Embry, einer Schülerin einer neu eröffneten Grundschule, eine Zeitkapsel vergraben, in der die Schüler ihre Wünsche und Visionen für die Zukunft einschließen sollen, die sie in Form von Bildern gemalt haben. Als die Zeitkapsel 2009 wieder geöffnet wird, werden die Bilder unter den heutigen Schülern verteilt, nur Lucindas Aufzeichnungen landen bei dem jungen Caleb Koestler, der sich jedoch statt Bildern mehreren Seiten mit endlosen Zahlenreihen gegenüber sieht. Dessen Vater John, ein Astrophysiker, kann nach einer Weile die Kolonnen entschlüsseln und hält somit Aufzeichnungen über alle großen Katastrophen auf diesem Planeten der letzten 50 Jahre in den Händen. Nur drei stehen noch aus, doch die letzte wird den ganzen Planeten bedrohen...

Der junge Jedi-Schüler Anakin Skywalker beginnt sich allmählich zu einem grossen und ernstzunehmenden Jediritter zu entwickeln, der unter der Führung von Obi Wan-Kenobi steht. Jedoch hat er auch seine Problemzonen - diese bestehen aus der eigenen Arroganz, seiner nicht wissentlich vorhandenen grenzenlosen Macht, und der ihm verbotenen Liebe zu Königin Amidala. Auf diese werden kurz vor wichtigen Entscheidungen im Senat der Republik mehrere Attentate verübt, die jedoch vereitelt werden können. Daraufhin teilen sich Anakin und Obi-Wan auf: während Anakin auf Amidala aufpaßt, verfolgt Kenobi den Attentäter Jango Fett. Er kommt einer erschaffenen Klon-Armee auf die Spur, die mittels mysteriösem Auftrag geschaffen wurde und findet in dem ehemaligen Jedi Count Dooku einen neuen Gegner für die Hüter der Macht...