In der Zukunft wird die Menschheit von einer ungewöhnlichen Alien-Invasion beinahe ausgerottet. Die Seelen genannten Wesen nisten sich in den Körpern der Menschen ein und löschen dabei das alte Bewusstsein ihres Wirts. Als die Seele Wanderer in den Körper der jungen Widerstandskämpferin Melanie Stryder implantiert wird, bleibt Melanies Bewusstsein jedoch bestehen und kämpft fortan gegen die Vorherschaft von Wanderer an. Durch ihre gemeinsam geteilten Erinnerungen und Gefühle freunden sich beide schließlich an und Melanie kann Wanderer dazu überreden, mit ihr in das Versteck der überlebenden Menschen zu kommen, wo ihr Geliebter Jared immer noch auf eine Rückkehr Melanies wartet. Doch die Sucherin, welche die Umwandlung der verbliebenen Menschen zum Ziel hat, ahnt bereits etwas von der ungewöhnlichen Freundschaft.

In ihren 16 Lebensjahren lernte Hanna diverse Nahkampftechniken, den Umgang mit Waffen und etliche Fremdsprachen in der Einöde Finnlands. Dort lebt sie mit ihrem Vater Erik in einer Waldhütte - fernab jeglicher Zivilisation. Eines Tages erzählt sie ihm, dass sie endlich bereit sei. Kurz darauf händigt Erik ihr einen Peilsender aus, den sie drückt und der dazu führt, dass die CIA bald vor der Tür steht. Hanna wird gefangen genommen, von Erik findet sich aber keine Spur mehr, da er rechtzeitig floh. Nach der Ausführung ihres Auftrags wollen sie sich in Berlin wiedertreffen. Hanna soll die CIA-Agentin Marissa umbringen. Als sie in Gefangenschaft ist und um ein Gespräch mit ihr bittet, ahnt Marissa den Hinterhalt und schickt eine Doppelgängerin in Hannas Zelle, die bald darauf tot ist. Hanna kann gerade so aus dem Gebäudekomplex fliehen, denkt, sie habe ihren Auftrag erfolgreich ausgeführt, und macht sich nun auf den Weg nach Berlin - verfolgt von Marissa und ihren Männern...

Die Zukunft ist düster. Forscher sehen nur noch eine Möglichkeit, die das Überleben der Menschheit garantieren könnte: Die Erschaffung einer unterirdischen Stadt namens Ember. Dieser Ort soll, so der Plan, über zweihundert Jahre sicher isolieren. Dann wird sich eine verschlossene Metallschatulle öffnen und den Bewohnern den Weg zurück an die Oberfläche eröffnen, wie auch immer diese dann aussehen mag. Doch das Relikt geht verloren, so wie verschiedenste Teile moderner Technik. Die Ausfälle des überlebenswichtigen Generators im "Herzen" Embers mehren sich - und damit die Gefahr immerwährender Dunkelheit. Der junge Doon meint zu wissen, wie der Generator repariert werden könnte. Er und Lina, die als Nachfahrin eines Bürgermeisters unwissentlich in den Besitz einer gewissen Schatulle gelangt ist, versuchen alles, um die drohende Katastrophe abzuwenden...