Endlich soll es Frieden zwischen den Menschen in einer fernen Galaxie und den kriegerischen, roboterähnlichen Cylonen geben. Doch die Friedensgespräche nutzen die Cylonen zum finalen und vernichtenden Angriff gegen die Menschen. Nur ein einzelnes Kriegsraumschiff, die "Galactica", unter Kommando von Adama, der auch der letzte Überlebende des Zwölferrats ist, überlebt diesen Angriff. Zusammen mit 220 Transportschiffen, die die letzten Überlebenden der Kolonien beherbergen, versucht man nun die letzte und weit entfernte Kolonie zu suchen, in der es noch Menschen gibt: Die Erde...

In der nicht mehr allzu fernen Horrorzukunft haben die Menschen die verwüstete Erde den Monstern überlassen und sind auf einen Stützpunkt im Weltall gezogen. Dort findet alsbald ein Aufstand statt gegen die als korrupt empfundene Regierung, wobei Rags Vater den Tod findet. Der Sohn wird mit anderen Jugendlichen auf die Erde verbannt, wo er in zerstörten Landschaften gegen Monster kämpfen. Allerdings erfährt er auch von der Prophezeiung, dass einer mit dreizehn Narben die Rebellion dereinst zum Sieg führen wird. Rags trägt dreizehn Narben.

Nachdem der Abenteurer Peter Quill eine geheimnisvolle Kugel gestohlen hat, wird er das Opfer einer unerbittlichen Kopfgeldjagd mit Ronan the Accuser. Die Ziele des mächtigen Bösewichts bedrohen die Sicherheit des Universums. Um dem hartnäckigen Ronan und seinen Schergen zu entgehen, ist Quill gezwungen, einen nicht gerade einfach einzuhaltenden Waffenstillstand mit einem Quartett von ungleichen Außenseitern einzugehen - dazu gehört der waffenliebende Waschbär Rocket, der Baummensch Groot, die tödliche und rätselhafte Gamora und der rachsüchtige Drax the Destroyer. Als Peter dann die wahre Macht der Kugel und dessen Bedrohung für den Kosmos bewusst wird, muss er sein Bestes geben, um die bunt zusammengewürfelten Rivalen für einen letzten, verzweifelten Widerstand zu vereinen und eine Helden-Truppe aus ihnen machen - denn das Schicksal der Galaxie steht auf dem Spiel.