Nachdem der Nuklearwissenschaftler Joe Brody und sein beim US-Militär stationierter Sohn Ford herausfanden, dass der skrupellose Ichiro Serizawa nach einer Beinahe-Reaktorkatastrophe im japanischen Janjira an einer riesigen, urzeitlichen Kreatur herumexperimentiert, konnte gegen das "Muto" getaufte Wesen nur einer etwas ausrichten: Godzilla. Jetzt müssen die Krypto-Zoologen von Monarch allerdings einen Weg finden, gleich mit einer Reihe von Urzeit-Monstern fertig zu werden. Eine entscheidende Rolle dabei spielt die Paleo-Biologin Emma Russell (Vera Farmiga), die einen Weg gefunden hat, via Sonar mit den gigantischen Wesen zu kommunizieren. Neben Godzilla, mit dem vor allem Russells Ex-Ehemann Mark (Kyle Chandler) eine Rechnung offen hat, sind es vor allem dessen Feinde Mothra, Rodan sowie der dreiköpfige King Ghidorah, die den Lebensraum der Menschen für immer zerstören könnten ...

Der in die Jahre gekommene Meisterdieb Nick Wells lässt sich von seinem Auftraggeber Max zu einem letzten großen Coup überreden. Ziel ist ein französisches goldenes Königszepter im Wert von 30 Millionen Dollar. Allerdings muss Wells für diesen Auftrag zwei seiner wichtigsten Prinzipien über Bord werfen: Zum ersten Mal operiert er in seiner Heimatstadt Montreal und hat zudem noch einen Partner.Sein Partner Jack hat den komplizierten Coup schon akribisch vorbereitet: Als behinderter Reinigungsmann Brian getarnt hat er Zugang zum Zollgebäude, in dem das Zepter lagert. Mit seinem Insiderwissen sollte der Coup gelingen. Aber er braucht Nick, um den Tresor zu öffnen...