Captain Kirk, Spock und "Pille" McCoy machen gemütlich Urlaub auf der guten alten Erde; währenddessen geht auf der funkelnagelneuen Enterprise alles drunter und drüber, weil längst noch nicht alles funktioniert wie es soll. Mitten in dieses Chaos platzt ein verrückter Vulkanier namens Sybok, der die Enterprise entführt, um ins Zentrum des Universums vorzudringen. Sein Ziel heißt Shkari, der Planet der hinter den Grenzen liegt, die noch kein Sterblicher überschritten hat. Der fanatische Sybok glaubt fest daran, dass er auf Shakari dem Schöpfer allen Lebens gegenübertreten wird - Sybok sucht Gott. Für Kirk und Co. bedeutet dies der Anfang der erstaunlichsten Reise, die die Enterprise und ihre Besatzung jemals unternommen haben...

Spock ist tot! Die Stimmung unter seinen früheren Freunden ist entsprechend gedrückt. Auch Pille nimmt sich den Tod seines liebsten Diskussionspartners schwer zu Herzen, trotzdem verwundert es Kirk sehr, als er ihn in Spocks Kabine ertappt und ausgerechnet er sich genauso wie der tote Vulkanier benimmt. Kirk erfährt von Spocks Vater Sarek, dass Spock versucht haben muss, vor seinem Tod seinen Geist in jemand anderes zu übertragen - in McCoy? Tatsächlich finden Saavik und Kirks Sohn David Marcus, die beide auf dem Planeten Genesis zurückgeblieben sind, Spocks leeren Sarg und entdecken in der Nähe ein vulkanisches Kind ohne Gedächtnis, das rasant heranwächst...

Nachdem die Explosion eines klingonischen Mondes das Imperium in die Knie zwingt, liegt das fremdartige Konzept eines Friedens mit der Föderation in greifbarer Nähe. Ironischerweise soll gerade Admiral James T. Kirk als Botschafter den Frieden aushandeln. Alle Hoffnungen werden jedoch zunichte gemacht, als die Crew der U.S.S. Enterprise beschuldigt wird, einen klingonischen Diplomaten ermordet zu haben. Stattdessen stehen beide Seiten vor einem alles vernichtenden Krieg...

Ohne es zu wissen, landet Chekov auf dem Planeten, auf den Kirk einst Khan verbannte. Der zwingt den Russen, seinen Ex-Captain herzulocken. Zugleich hat Khan es auf das Projekt Genesis abgesehen, das Kirks einstige Liebe Dr. Marcus zusammen mit ihrem gemeinsamen Sohn leitet. Es soll die Schöpfung fruchtbarer Welten auf öden Planeten ermöglichen. Als Kirk mit einer Enterprise voller Neulinge eintrifft, greift ein Föderationsschiff an. Khan führt dort das Kommando...

Die Crew der Enterprise wird nach Hause zurückbeordert, nur um festzustellen, dass eine unaufhaltsame Macht des Terrors aus den Reihen ihrer eigenen Organisation die Flotte und die Welt in einen Krisenzustand versetzt. Auch um eine persönliche Rechnung zu begleichen, macht sich Captain Kirk auf zu einer Jagd mitten in ein Kriegsgebiet, um eine Ein-Mann-Massenvernichtungswaffe zu finden und denjenigen, der sie einsetzen will. Unsere Helden sind dabei nur Figuren in einem epischen Schachspiel auf Leben und Tod. Liebe wird auf die Probe gestellt, Freundschaften werden zerrissen und Opfer müssen für Kirks letzte verbliebene Familie erbracht werden: Seine Mannschaft.