Im Kampf gegen das Böse kann es nur einen geben: Halbdämon Hellboy! Mit geschärftem Schwert, glutroten Hörnern und legendärer Eisenfaust hat er diesmal eine ganz besonders apokalyptische Mission: Er muss die mächtige Hexe Nimue und das Monster Gruagach stoppen, die zusammen mit einer Reihe weiterer mythischer Wesen, Tod und Zerstörung unter die Menschen bringen wollen. Doch dafür brauchen sie Hellboy. Denn seine Bestimmung war einst, selbst den Weltuntergang zu starten - bis sein Ziehvater Professor Broom ihn auf die gute Seite holte und als Spezial-Agent gegen die Monster dieser Welt einsetzte. Während Hellboy nun von Broom für einen Auftrag nach London geschickt wird, zieht Nimue eine Schneise der Verwüstung durch ganz England. Und plötzlich sehen sich Hellboy und seine Mitstreiter Anna und Ben nicht nur mit einer Armee der Finsternis konfrontiert, sondern auch mit ureigenen Dämonen. Die blutrote Schlacht kann beginnen!

In einer alternativen Zukunft ist die Stadt Chicago von der Außenwelt abgeschnitten und die Menschen sind entsprechend ihrer Fähigkeiten in fünf Gruppen eingeteilt: Ferox (die Furchtlosen), Altruan (die Selbstlosen), Cadnor (die Freimütigen), Ken (die Gelehrten) und Amite (die Friedfertigen). Nach ihrem Konflikt mit der skrupellosen Ken-Anführerin Jeanine Matthews und ihrer Flucht aus Chicago steht die "Unbestimmte" Beatrice "Tris" Prior mehr denn je zwischen den Fronten der fünf Fraktionen. Besonders Jeanine hat es auf sie abgesehen. Begleitet von ihrem ehemaligen Trainingsleiter Four wird sie gnadenlos von der Ken-Führerin verfolgt. Es beginnt ein Wettlauf gegen die Zeit, denn um herauszufinden, warum sie überhaupt verfolgt wird, muss Tris sich Klarheit über die undurchsichtige Allianz verschaffen und die Wahrheit über ihre Vergangenheit ans Licht bringen...