Im Jahre 2027 hat die Menschheit die Zeugungskraft verloren und steuert in einem letzten anarchistischen Aufbäumen dem eigenen Aussterben entgegen. Mittendrin: Theo, einst idealistischer Kämpfer für eine bessere Welt, jetzt resignierter, angepasster Regierungsagent in einem mitleidslosen Wettlauf um die Macht auf den kriminellen Straßen. Sein neuer Auftrag ist anders als die anderen: Er soll die junge Kee beschützen. Auf Kee hat es die ganze Welt abgesehen. Denn Kee ist schwanger.

Seit 10 Jahren pendelt der Versicherungsmakler Michael MacCauley (Liam Neeson) jeden Tag aus seinem beschaulichen Vorort nach Manhattan und zurück. Doch als er nach einem harten Tag mal wieder in den ewig gleichen Zug einsteigt, ist alles anders. Die Fremde Joanna (Vera Farmiga) setzt sich zu ihm und verspricht ihm eine hohe Belohnung, wenn er für sie einen ganz bestimmten Passagier findet, der etwas sehr Wertvolles zu transportieren scheint. Michael erhält nur zwei Hinweise: Einen falschen Namen und den Zielbahnhof des Unbekannten. Als er zögert, macht Joanna ihm unmissverständlich klar: Sie hat nicht nur das Leben der Passagiere in ihrer Hand, sondern auch das von Michaels Familie. Michael ist Teil einer kriminellen Verschwörung geworden. Er kann nur mitspielen, oder einen Ausweg finden - und ihm bleibt nur eine Stunde Zeit.

Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...