Nach einer völlig missglückten Undercover-Mission bekommt CIA-Agent JJ (Dave Bautista) von seinem Boss (Kim Jeong) noch eine letzte Chance: Gemeinsam mit der verschrobenen Bobbi (Kristen Schaal) soll der hünenhafte JJ die Wohnung einer jungen Witwe (Parisa Fitz-Henley) überwachen - der wohl langweiligste Job der Welt. Wäre da nicht deren blitzgescheite neunjährige Tochter Sophie (Chloe Coleman), die dem ungeschickten Muskelpaket schnell auf die Schliche kommt und ihn als Spion enttarnt. Doch statt ihn auffliegen zu lassen, bietet sie einen Deal an: ihr Schweigen gegen sein Spionage-Knowhow! Widerwillig lässt sich JJ auf den Handel ein und stellt bald fest, dass er Sophies entwaffnendem Charme nicht gewachsen ist - und von der vorlauten Göre noch eine Menge lernen kann...

George Beard (Stimme im Original: Kevin Hart) und sein Schulkumpel Harold (Thomas Middleditch) sind zwei recht fantasiebegabte Viertklässler. Gemeinsam entwerfen sie den fiktiven und gedanklich etwas langsamen Superhelden Captain Underpants. Doch mit der fiktiven Existenz Captain Underpants' geben sich Harold und George bald nicht mehr zufrieden - sie wollen ihren begriffsstutzigen Weltenretter auch in der Realität auferstehen lassen. Da kommt der arrogante Schuldirektor Mr Krupp (Ed Helms) gerade recht. Kurzerhand wird der ungeliebte Lehrer hypnotisiert und zu Captain Underpants transformiert. Gemeinsam stürzen sich die drei in ein aufregendes Abenteuer, in dem sie mit dem verrückten Wissenschaftler Professor Poopypants (Nick Kroll), der Turbo-Toilette 2000 und der Petze Melvin Sneedly (Jordan Peele) konfrontiert werden.

Darren und Steve sind nicht zuletzt deswegen Freunde, weil sie beide die Vorliebe für Horrorgeschichten aller Art eint. So kommt der düstere itternachtszirkus "Cirque du Freak" wie gerufen. Die beiden schleichen sich eine Mitternachtsvorstellung, wo sie die seltsamsten und absonderlichsten Künstler sehen. Den Spinnenbeschwörer jedoch, der durch den Abend führt, identifiziert Steve als Larten Crepsley - und als Vampir. Begeistert bewirbt sich Steve als Assistent bei Crepsley, doch der wählt Darren, der sich nach kurzer Bedenkzeit tatsächlich zum Halbvampir machen läßt. Doch damit fängt nicht nur der Spaß an, denn Steve ist mehr als erbost über die Zurückweisung und Darren erfährt von einem Konflikt zwischen zwei Arten von Vampiren, denen die ihre Opfer töten und diejenigen, die nur von ihnen trinken. Und er spielt eine Rolle in diesem Konflikt...