Scott Lang aka Ant-Man hadert mit den Konsequenzen seiner Taten als Superheld und Vater. Während er in Ant-Man and the Wasp versucht, sein Leben wieder in geregelte Bahnen zu lenken, steht ihm ein neuer Auftrag bevor. Auf Drängen von Hope van Dyne aka Wasp und Dr. Hank Pym schlüpft er erneut in die Rolle seines Superhelden-Alter Egos, um gemeinsam mit Wasp Licht in die Geheimnisse der Vergangenheit zu bringen.

Außerirdische nutzen real gewordene Versionen von Kultfiguren aus 80er-Jahre-Videospielen, um eine Invasion der Erde zu starten, da sie Aufnahmen jener alten Spiele zu Gesicht bekommen und diese als Kriegserklärung der Menschen missinterpretiert haben. Die Menschheit ist schnell überfordert von den angreifenden Videospielfiguren, das herkömmliche Militär ist machtlos. US-Präsident Will Cooper erinnert sich an den einzigen, der vielleicht helfen könnte: sein Jugendfreund Sam Brenner. Dieser war in den 80ern ein Videospiel-Champion und weiß also bestens, wie man gegen Pac-Man, Donkey Kong und Co. besteht. Sam schart weitere Old-School-Arcade-Gamer und eine Waffen-Spezialistin um sich, um mit diesen einmal mehr die Videospielfiguren zu besiegen. Nur dieses Mal nicht in der Arcade-Halle, sondern in der wirklichen Welt ...