Viele Jahre sind vergangen, seit Jean-Luc Picard das Flagschiff der Föderation, die Enterprise, befehligte. Nun hat er sich fernab des Trubels auf das Weingut seiner Familie zurückgezogen. Doch als eine junge Frau dort völlig verzweifelt auftaucht und ihn um Hilfe bittet wird schnell gewahr, dass Picards Tage als Käpt'n eines Raumschiffs noch lange nicht vorbei sein sollen ....

Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...