Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...

Die Menschheit hat sich gerade von der großen Schlacht zwischen Autobots und Decepticons auf unserem Planeten erholt. Alle Transformers sind vom Antlitz der Erde verschwunden, doch geldgierige und mächtige Geschäftsmänner und Wissenschaftler hoffen von ihrer Hinterlassenschaft profitieren zu können. Sie experimentieren mit der Technologie der Transformers - weit über ein Maß hinaus, das sie kontrollieren können. Gleichzeitig hat ein alter und mächtiger Transformer von weit her, sein Augenmerk auf die Erde gerichtet, die er versklaven will. Ein neuer Kampf um die Freiheit der Menschen beginnt...