In Azeroth, dem Reich der Menschen, herrscht seit vielen Jahren Frieden. Doch urplötzlich sieht sich seine Zivilisation von einer furchteinflößenden Rasse bedroht. Ork-Krieger haben ihre, dem Untergang geweihte, Heimat Draenor verlassen, um sich andernorts eine neue aufzubauen. Als sich ein Portal öffnet, um die beiden Welten miteinander zu verbinden, bricht ein unbarmherziger und erbitterter Krieg um die Vorherrschaft in Azeroth los, der auf beiden Seiten große Opfer fordert. Die vermeintlichen Gegner ahnen jedoch nicht, dass bald schon eine weitere Bedrohung auftaucht, die beide Völker vernichten könnte. Statt sich zu bekämpfen, müssen sie nun zusammenhalten. Ein Bündnis wird geschlossen und zwei Helden, ein Mensch, Anduin Lothar, und ein Ork, Durotan machen sich gemeinsam auf den Weg, dem Bösen im Kampf entgegenzutreten - für ihre Familien, ihre Völker und ihre Heimat.

In Azeroth, dem Reich der Menschen, herrscht seit vielen Jahren Frieden. Doch urplötzlich sieht sich seine Zivilisation von einer furchteinflößenden Rasse bedroht. Ork-Krieger haben ihre, dem Untergang geweihte, Heimat Draenor verlassen, um sich andernorts eine neue aufzubauen. Als sich ein Portal öffnet, um die beiden Welten miteinander zu verbinden, bricht ein unbarmherziger und erbitterter Krieg um die Vorherrschaft in Azeroth los, der auf beiden Seiten große Opfer fordert. Die vermeintlichen Gegner ahnen jedoch nicht, dass bald schon eine weitere Bedrohung auftaucht, die beide Völker vernichten könnte. Statt sich zu bekämpfen, müssen sie nun zusammenhalten. Ein Bündnis wird geschlossen und zwei Helden, ein Mensch, Anduin Lothar, und ein Ork, Durotan machen sich gemeinsam auf den Weg, dem Bösen im Kampf entgegenzutreten - für ihre Familien, ihre Völker und ihre Heimat.

Rayford Steele ist ein erfahrener Pilot, doch auch er kann die Maschine nicht mehr steuern, als es bei einem scheinbaren Routineflug zu ausgeprägten Turbulenzen kommt. Mit großer Not bekommt er das Flugzeug in den Griff, doch auf dem Boden ist derweil die Hölle losgebrochen: Ein infernalisches Erdbeben stürzt die Erde in Dunkelheit und die Menschen verfallen in grenzenlose Panik. Als sich die Lage beruhigt, realisieren sie, dass alle Gläubigen und Kinder verschwunden sind - auch Rayfords Ehefrau ist plötzlich weg, wie er von seiner Tochter mitgeteilt bekommt. Die Übriggebliebenen, die "Ungläubigen", verursachen derweil massives Chaos. Nun ist es an Rayford, den Kampf über den Wolken aufzunehmen und die Verantwortung für die Leben seiner vielen Passagiere zu übernehmen - und nicht nur für diese, denn bei den Vorgängen scheint eine höhere Macht im Spiel zu sein und der Pilot fürchtet um die Seelen aller übrigen Erdenbewohner.

Nachdem der Abenteurer Peter Quill eine geheimnisvolle Kugel gestohlen hat, wird er das Opfer einer unerbittlichen Kopfgeldjagd mit Ronan the Accuser. Die Ziele des mächtigen Bösewichts bedrohen die Sicherheit des Universums. Um dem hartnäckigen Ronan und seinen Schergen zu entgehen, ist Quill gezwungen, einen nicht gerade einfach einzuhaltenden Waffenstillstand mit einem Quartett von ungleichen Außenseitern einzugehen - dazu gehört der waffenliebende Waschbär Rocket, der Baummensch Groot, die tödliche und rätselhafte Gamora und der rachsüchtige Drax the Destroyer. Als Peter dann die wahre Macht der Kugel und dessen Bedrohung für den Kosmos bewusst wird, muss er sein Bestes geben, um die bunt zusammengewürfelten Rivalen für einen letzten, verzweifelten Widerstand zu vereinen und eine Helden-Truppe aus ihnen machen - denn das Schicksal der Galaxie steht auf dem Spiel.