Arbeiterameise Z-4195, von Freunden kurz Z genannt, fühlt sich im Gewimmel seines Ameisenhaufens nicht mehr wohl. Er hat keine Lust mehr, eine unter vielen zu sein, und als er sich beim Tanzen in die wunderschöne Prinzessin Bala verliebt, wird es richtig kompliziert. Ehe er sich's versieht, ist er zusammen mit ihr auf der Flucht vor dem bösen General Mandible und auf der Suche nach dem sagenumwobenen Insektopia. Keine Frage, dass in der grossen Welt da draussen jede Menge Gefahren auf die beiden kleinen Ameisen lauern. Allein die Geschichte mit dem riesigen Turnschuh würde einem keiner glauben.

2065: Nach dem Einschlag eines Meteors überschwemmen bösartige Aliens die Erde. Die Wissenschaftlerin Dr. Aki Ross birgt die letzte Hoffnung für die Menschheit. Unterstützt durch ihren Mentor Dr. Sid und die Soldatentruppe "Deep Eyes", unter Führung von Captain Gray Edwards, kämpft Dr. Ross nicht nur gegen die Aliens, sondern auch gegen General Hein, der auf eigene Faust versucht die Welt vor dem Untergang zu bewahren ...