In einem japanischen Atomkraftwerk, in dem der amerikanische Ingenieur Joe Brody und seine Frau Sandra beschäftigt sind, kommt es zu einer Katastrophe. Noch Jahre später versucht Joe, der als einer der wenigen überlebt hat, die wahren Ursachen des Unglücks aufzuklären. Und seine Intuition gibt ihm Recht. Zusammen mit seinem Sohn Ford und dem Wissenschaftler Ichiro Serizawa findet er heraus, dass ein riesiges Monster für die Katastrophe von damals verantwortlich war. Und jetzt schlägt es wieder zu! Das Militär ist machtlos. Kann der sagenumwobene Godzilla helfen?

Als ihr Fürst heimtückisch ermordet wird, bleibt 47 entehrten Ronin (herrenlose Samurai) nur die Verbannung - deshalb wollen sie Rache. Der Krieger Oishi und seine Gefährten sind dabei auf die Unterstützung des Halbbluts Kai angewiesen, müssen ihn aber zunächst aus der Sklaverei befreien. Kai wurde einst vom Fürsten aufgenommen und erzogen und liebt seit langem die Tochter seines Herren. Obwohl die Ronin das Halbblut ihre Abneigung spüren lassen, schließt Kai sich ihrer Gruppe an und steigt schließlich sogar zum Anführer auf. Gemeinsam versuchen sie die Festung des Feindes zu stürmen und die Ehre ihres Fürsten wieder herzustellen. Doch auf dem Weg dorthin müssen sie sich gegen ihre Feinde, zu denen nicht nur Fabelwesen und eine verführerische Hexe zählen, wehren.