Christopher Robin ist erwachsen geworden. Doch der Junge, der einst mit seinen tierischen Freunden zahllose Abenteuer im Hundertmorgenwald erlebte, führt kein glückliches Leben: Er steckt in einem schlecht bezahlten Job fest, mit dem er nicht glücklich ist und bei dem er zu viel arbeiten muss, und vernachlässigt darüber noch dazu seine...

Euphorisiert vom Comeback und den Plänen ihres Managers Fieslinger begeben sich die Muppets auf Europatour. Sie ahnen nicht, dass ihr liebenswerter grüner Anführer durch den gefährlichsten Froschgangster der Welt ersetzt wurde. Während der russische Doppelgänger mit Fieslinger Raubzüge in Europas Metropolen durchführt, landet Kermit im sibirischen Gulag. Doch auch hier findet Kermit neue Freunde, während einige seiner alten von den Muppets zunehmend misstrauisch über den anderen, plötzlich sehr sonderbaren Kermit werden.

Die Zukunft ist düster. Forscher sehen nur noch eine Möglichkeit, die das Überleben der Menschheit garantieren könnte: Die Erschaffung einer unterirdischen Stadt namens Ember. Dieser Ort soll, so der Plan, über zweihundert Jahre sicher isolieren. Dann wird sich eine verschlossene Metallschatulle öffnen und den Bewohnern den Weg zurück an die Oberfläche eröffnen, wie auch immer diese dann aussehen mag. Doch das Relikt geht verloren, so wie verschiedenste Teile moderner Technik. Die Ausfälle des überlebenswichtigen Generators im "Herzen" Embers mehren sich - und damit die Gefahr immerwährender Dunkelheit. Der junge Doon meint zu wissen, wie der Generator repariert werden könnte. Er und Lina, die als Nachfahrin eines Bürgermeisters unwissentlich in den Besitz einer gewissen Schatulle gelangt ist, versuchen alles, um die drohende Katastrophe abzuwenden...