Auf einem Feld nahe New Jersey attackieren parasitäre Insekten eine Kolonie von Fledermäusen, die sich daraufhin in blutrünstige Kreaturen verwandeln. Die sogenannten Vesps stellen eine tödliche Gefahr für die Menschen dar, denn schon beim kleinsten Geräusch greifen die blinden, fliegenden und schnell wachsenden Monster, die über ein äußerst feines Gehör verfügen, an. Die taube Teenagerin Ally (Kiernan Shipka) und ihre Familie werden zur Zielscheibe der Kreaturen. Dank der geschärften Sinne der Jugendlichen, welche die Angreifer erspüren kann, entkommen sie erst einmal. Doch der vermeintlich sichere Wald bietet nur bedingt Schutz, die Familie muss fortan in völliger Stille leben. Inmitten dieses lebensbedrohlichen Chaos begreifen sie, dass auch Menschen gefährlich werden können, wenn es um den Kampf um Leben und Tod geht.

Saurons Heer will Minas Tirith angreifen, die in Felsen errichtete Hauptstadt von Gondor. Angesichts der Bedrohlichkeit des feindlichen Heeres wiegt es umso schwerer, dass Gondors König fehlt und nur der schwächliche Truchsess Denethor über das einst mächtige Königreich wacht. Wird Aragorn die Kraft aufbringen, jene Aufgabe zu übernehmen, für die sein Schicksal ihn bestimmt hat? Während Gandalf verzweifelt versucht, die mutlosen Kämpfer von Gondor zu motivieren, sammelt Théoden die Krieger von Rohan, um am Kampf teilzunehmen. Aber obwohl sie tapfer und leidenschaftlich Widerstand leisten, haben die Streitkräfte der Menschen dem überwältigenden Ansturm der feindlichen Legionen gegen das Königreich kaum etwas entgegenzusetzen. Jeder Sieg fordert große Opfer. Trotz der starken Verluste stellen sich die Gefährten der größten Schlacht ihres Lebens - vereint durch ein einziges Ziel: Sauron muss so lange abgelenkt werden, bis Frodo den Ring vernichtet hat...

Der Weg der Gefährten hat sich geteilt. Ringträger Frodo und sein treuer Begleiter Sam treffen in den Bergen von Emyn Muil auf Gollum, dem einst Bilbo Beutlin den Einen Ring wegnahm. Gollums Versuch, den mächtigen Ring von Frodo zu stehlen, misslingt, doch die Hobbits bringen es nicht übers Herz, die Kreatur zu töten. Stattdessen soll Gollum die beiden nach Mordor an die Pforten von Barad-Dûr, Saurons Festung, führen, wo Frodo den Ring vernichten will. Währenddessen folgen Aragorn, Elben-Bogenschütze Legolas und Zwerg Gimli den Spuren der von Orks verschleppten Hobbits. Im Menschenkönigreich Rohan ersuchen sie Unterstützung. Doch König Theoden steht unter einem tödlichen Bann Saurons. Erst als Gandalf als wiedergeborener weißer Zauberer zurückkehrt, wendet sich das Blatt. Er befreit Theoden von dem Fluch und bringt die Menschen von Rohan hinter sich. Unterdessen rückt Saurons Verbündeter Saruman mit einer 10.000 Mann starken Armee von Uruk-hais in RIchtung der Menschenstadt vor...