Im Kampf gegen das Böse kann es nur einen geben: Halbdämon Hellboy! Mit geschärftem Schwert, glutroten Hörnern und legendärer Eisenfaust hat er diesmal eine ganz besonders apokalyptische Mission: Er muss die mächtige Hexe Nimue und das Monster Gruagach stoppen, die zusammen mit einer Reihe weiterer mythischer Wesen, Tod und Zerstörung unter die Menschen bringen wollen. Doch dafür brauchen sie Hellboy. Denn seine Bestimmung war einst, selbst den Weltuntergang zu starten - bis sein Ziehvater Professor Broom ihn auf die gute Seite holte und als Spezial-Agent gegen die Monster dieser Welt einsetzte. Während Hellboy nun von Broom für einen Auftrag nach London geschickt wird, zieht Nimue eine Schneise der Verwüstung durch ganz England. Und plötzlich sehen sich Hellboy und seine Mitstreiter Anna und Ben nicht nur mit einer Armee der Finsternis konfrontiert, sondern auch mit ureigenen Dämonen. Die blutrote Schlacht kann beginnen!

Die mit allen Wassern gewaschene Sozialarbeiterin Emily Jenkins ist davon überzeugt, in ihrem Job wirklich schon alles gesehen zu haben. Bis ihr neuester und ausgesprochen mysteriöser Fall sie mit der zehnjährigen Lillith Sullivan zusammenführt. Schnell bewahrheiten sich Emilys schlimmste Befürchtungen, als Lilliths Eltern versuchen, ihre eigene und einzige Tochter zu ermorden. Im letzten Moment kann Emily das Mädchen retten. Kurzerhand nimmt sie Lillith bei sich zu Hause auf, bis geeignete Pflegeeltern gefunden sind. Doch die Kleine scheint von einem düsteren Geheimnis umgeben zu sein.