Eigentlich soll April Wexler und Fin Sheperd ein angenehmer Urlaub bevorstehen, doch starker Wind und jede Menge Regen macht ihnen einen Strich durch die Rechnung. Was nun folgt, ist den beiden nur zu gut bekannt: Ein Tornado, in dem unzählig viele hungrige Haie lauern, zieht über das Land und schließt sich mit weiteren Wirbelstürmen dieser Art zusammen. Die ganze Ostküste der USA wird bedroht - von Washington bis Orlando. Der Hai-Sturm nähert sich dem Spring Break, wo sich Fins Kinder zu bebenden Beats mit zahlreichen anderen Feierwütigen amüsieren wollen. Für die bissigen Bestien gleicht das Party-Gelage einem Festschmaus und der Sturm nimmt Kurs auf Florida. Auch bei seinem dritten Aufeinandertreffen mit den vom Himmel fallenden Haien schwingt Fin wieder eine Kettensäge und bekommt diesmal unter anderem von seinem Vater Gilbert tatkräftige Unterstützung, denn dieser ist gar nicht gut auf die Biester zu sprechen, haben sie doch seinen Lebensgefährten auf dem Gewissen.

Nachdem der Kontakt mit dem Bergbauschiff Ishimura und der Kolonie auf Aegis VII abgebrochen ist, werden Marines zur Untersuchung geschickt. Sie finden 4 Überlebende, die eingehend verhört werden und die Ihr Geheimnis auf eine entsetzliche Art und Weise preisgeben. --- Der Film ist Teil einer Serie, die durch Comics, Videospiele und Filme erzählt wird. Dieser Film schließt die Lücke zwischen den Spielen DS und DS2. Das Marineschiff findet auch die Rettungskapsel mit Isaac Clarke, dem Helden der beiden Spiele. Nachdem es auf der Raumstation "Sprawl" ankommt, soll dieser ebenfalls verhört werden. Ein weiteres Spiel, DS Ignition, erzählt die Ereignisse nach diesem Film auf der Sprawl, die inzwischen von den Necromorphs infiziert ist, und endet damit, dass Isaac Clarke wiederbelebt wird. Genau hier schließt dann das Spiel DS2 an.