Nachdem die Wikinger der Insel Berk lange Zeit Jagd auf die Drachen gemacht haben, hat sich einiges geändert: Menschen und Drachen haben sich angefreundet und das Drachenreiten ist ein beliebter Sport geworden. Nur Hicks, der den Wandel in Gang gebracht hat, erkundet mit seinem Drachen Ohnezahn lieber die Gegend. Eines Tages entdecken beide eine geheimnisvolle Eishöhle mit vielen neuen Drachenarten. Bald liegt es an ihnen, einen neuen Krieg zwischen Drachen und Menschen zu verhindern.

In einem Märchenreich vor langer, langer Zeit droht auf den milden König ein skrupellos brutaler Thronerbe zu folgen. Zur gleichen Zeit entdeckt in einem Kloster der vom Ritterdasein träumende Stallbursche Geoff das Geheimnis des letzten lebenden Drachen und schließt einen Freundschaftspakt mit dem ebenfalls noch jungen und unerfahrenen Monster. Ganz versessen auf das Herz des Drachen, welches ihm der Legende nach Unsterblichkeit verspricht, ist der neue König. Geoff beschließt, Widerstand zu leisten.