Im Jahr 1987 versteckt sich das mysteriöse Maschinenwesen Bumblebee in der Gestalt eines alten VW Käfers auf dem Schrottplatz einer kleinen kalifornischen Küstenstadt. Kurz vor ihrem 18ten Geburtstag und auf der Suche nach ihrem Platz im Leben, findet die rebellische Charlie den kaputten und kampfgeschwächten Bumblebee. Mit mechanischem Geschick beginnt sie ihn zu reparieren und lernt schnell, dass es sich keineswegs nur um eine alte Schrottmühle handelt ...

In einer Welt der Zukunft, in der die Erde von Aliens bedroht wird, sucht das internationale Militär verzweifelt nach einem militärischen Genie, dem es gelingen kann, die überlegene Flotte des übermächtigen Gegners zu besiegen. Dazu rekrutiert Commander Mazer Rackham potentielle Kandidaten bereits im Kindesalter, um sie in einer Militärschule im All isoliert auf den Kampf gegen die Außerirdischen vorzubereiten. Trainiert werden die Kinder vom hochdekorierten Colonel Hyrum Graff, der immer auf der Suche nach einem würdigen Nachfolger für den legendären Commander Mazer Rackham ist.