Nachdem der Nuklearwissenschaftler Joe Brody und sein beim US-Militär stationierter Sohn Ford herausfanden, dass der skrupellose Ichiro Serizawa nach einer Beinahe-Reaktorkatastrophe im japanischen Janjira an einer riesigen, urzeitlichen Kreatur herumexperimentiert, konnte gegen das "Muto" getaufte Wesen nur einer etwas ausrichten: Godzilla. Jetzt müssen die Krypto-Zoologen von Monarch allerdings einen Weg finden, gleich mit einer Reihe von Urzeit-Monstern fertig zu werden. Eine entscheidende Rolle dabei spielt die Paleo-Biologin Emma Russell (Vera Farmiga), die einen Weg gefunden hat, via Sonar mit den gigantischen Wesen zu kommunizieren. Neben Godzilla, mit dem vor allem Russells Ex-Ehemann Mark (Kyle Chandler) eine Rechnung offen hat, sind es vor allem dessen Feinde Mothra, Rodan sowie der dreiköpfige King Ghidorah, die den Lebensraum der Menschen für immer zerstören könnten ...

Als sechs Teenager 1979 zu einer Super-8-Kamera greifen, um einen Film zu drehen, ahnen sie nicht, wie gruselig die Bilder sein werden, die die Kamera einfängt: Es ist stockfinstere Nacht. An einer abgelegenen Zugstrecke wollen die Freunde gerade ein paar Szenen drehen, als sie Zeuge eines grausamen Vorfalls werden. Ein Pickup rast auf den Gleisen direkt auf einen entgegenkommenden Zug zu und prallt frontal mit ihm zusammen. Die Stille der Nacht wird zerstört durch das ohrenbetäubende Bersten von Metall und der grellen Explosion des Benzintanks, gefolgt von einem rasenden Feuerball, aus dem sich mit roher Gewalt der entgleisende Zug seinen Weg bahnt. Fassungslos starren die Teenager auf die rauchenden Trümmer, als ein unheilvolles, mächtiges Pochen in einem der Waggons ihnen Angstschauer über den Rücken jagt. Was auch immer sich dort den Weg nach draußen bahnen will, hat mit menschlicher Kraft nichts zu tun.

Als sechs Teenager 1979 zu einer Super-8-Kamera greifen, um einen Film zu drehen, ahnen sie nicht, wie gruselig die Bilder sein werden, die die Kamera einfängt: Es ist stockfinstere Nacht. An einer abgelegenen Zugstrecke wollen die Freunde gerade ein paar Szenen drehen, als sie Zeuge eines grausamen Vorfalls werden. Ein Pickup rast auf den Gleisen direkt auf einen entgegenkommenden Zug zu und prallt frontal mit ihm zusammen. Die Stille der Nacht wird zerstört durch das ohrenbetäubende Bersten von Metall und der grellen Explosion des Benzintanks, gefolgt von einem rasenden Feuerball, aus dem sich mit roher Gewalt der entgleisende Zug seinen Weg bahnt. Fassungslos starren die Teenager auf die rauchenden Trümmer, als ein unheilvolles, mächtiges Pochen in einem der Waggons ihnen Angstschauer über den Rücken jagt. Was auch immer sich dort den Weg nach draußen bahnen will, hat mit menschlicher Kraft nichts zu tun.

Die Biologiewissenschaftlerin Helen Barnes wird von der US-Regierung in streng geheimer Sache konsultiert. Unbekannte Flugobjekte haben die Erde erreicht und die Absicht der außerirdischen Gäste ist noch unklar. Als Abgesandter der unbekannten Rasse aus dem Weltraum erscheint der unterkühlte Klaatu - dieser soll über das Schicksal der Menschheit entscheiden, die durch ihren zerstörerischen Charakter eine Gefahr für ihren fruchtbaren Heimatplaneten darstellt. Da eine Gefährdung aller Arten des Planeten durch eine einzige Spezies nicht länger zu erdulden ist, wird die Auslöschung der Menschen in die Wege geleitet.

Die Biologiewissenschaftlerin Helen Barnes wird von der US-Regierung in streng geheimer Sache konsultiert. Unbekannte Flugobjekte haben die Erde erreicht und die Absicht der außerirdischen Gäste ist noch unklar. Als Abgesandter der unbekannten Rasse aus dem Weltraum erscheint der unterkühlte Klaatu - dieser soll über das Schicksal der Menschheit entscheiden, die durch ihren zerstörerischen Charakter eine Gefahr für ihren fruchtbaren Heimatplaneten darstellt. Da eine Gefährdung aller Arten des Planeten durch eine einzige Spezies nicht länger zu erdulden ist, wird die Auslöschung der Menschen in die Wege geleitet.