Die Men in Black haben die Erde seit jeher vor dem Abschaum des Universums beschützt. Diesmal sehen sie sich jedoch mit ihrer bisher größten Bedrohung konfrontiert: Einem Maulwurf in ihren eigenen Reihen!

Rey, mit den Erfahrungen ihres ersten großen Abenteuers in den Knochen, geht bei Luke Skywalker auf dem Inselplaneten Ahch-To in die Lehre. Luke ist der letzte Jedi, der letzte Vertreter des Ordens, auf dem die Hoffnung ruht, dass Frieden in der Galaxis einkehrt. Doch die Schergen der Ersten Ordnung lassen Meister und Schülerin in der Insel-Idylle nicht lange in Ruhe. Und einer von Lukes ehemaligen Schützlingen, Kylo Ren, hat die finstere Mission noch längst nicht beendet, die ihm Snoke auftrug...

Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...