Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...

In der Zukunft steht die Welt endgültig am Rande einer ökologischen Katastrophe. Gleichzeitig ist die Menschheit so weit entwickelt, dass sie künstliche Intelligenzen und Roboter erschafft. Jacq Vaucan ist Versicherungsagent bei ROC, dem Konzern hinter der Schöpfung jener Maschinen, und untersucht routinemäßig einige Fälle von Roboter-Fehlfunktionen. Als er feststellt, dass diese auf mutwillige Manipulation zurückführen sind, stößt er auf Dinge, die das Schicksal der Menschheit verändern könnten. Was ist, wenn Maschinen sich selbst reparieren, ihre eigene Programmierung ändern? Es könnte dazu führen, dass sie auch ein eigenes Bewusstsein entwickeln. Doch diese Vorstellung ist für die Menschen, die mittlerweile von Robotern umgeben leben, derart beängstigend, dass entsprechende Gegenmaßnahmen unausweichlich scheinen...