Bei einem Einsatz wird die Kree-Soldatin Vers (Brie Larson) von den Skrull gefangengenommen. Als die Gestaltenwandler auf Anweisung ihres Kapitäns Talos (Ben Mendelsohn) versuchen, mit einer Maschine Informationen aus dem Gehirn ihrer Geisel herauszuziehen, kann Vers mit einer Fluchtkapsel entkommen, woraufhin sie anschließend in den USA der 1990er Jahre durch das Dach einer Videothek kracht. Während die S.H.I.E.L.D.-Agenten Nick Fury (Samuel L. Jackson) und Phil Coulson (Clark Gregg) erst einmal alles daransetzen, die vermeintliche Außerirdische zu fangen, findet Vers schon bald heraus, dass sie offenbar schon einmal auf diesem Planeten war und unter dem Namen Carol Danvers als Kampfpilotin für das US-Militär gearbeitet hat...

Nachdem der Abenteurer Peter Quill eine geheimnisvolle Kugel gestohlen hat, wird er das Opfer einer unerbittlichen Kopfgeldjagd mit Ronan the Accuser. Die Ziele des mächtigen Bösewichts bedrohen die Sicherheit des Universums. Um dem hartnäckigen Ronan und seinen Schergen zu entgehen, ist Quill gezwungen, einen nicht gerade einfach einzuhaltenden Waffenstillstand mit einem Quartett von ungleichen Außenseitern einzugehen - dazu gehört der waffenliebende Waschbär Rocket, der Baummensch Groot, die tödliche und rätselhafte Gamora und der rachsüchtige Drax the Destroyer. Als Peter dann die wahre Macht der Kugel und dessen Bedrohung für den Kosmos bewusst wird, muss er sein Bestes geben, um die bunt zusammengewürfelten Rivalen für einen letzten, verzweifelten Widerstand zu vereinen und eine Helden-Truppe aus ihnen machen - denn das Schicksal der Galaxie steht auf dem Spiel.