Im Jahr 2045 spielt sich das Leben vieler Menschen auf der heruntergekommenen Erde zum größten Teil nur noch in der OASIS ab. Das ist eine vom ebenso genialen wie exzentrischen Programmierer und Web-Designer James Halliday (Mark Rylance) erfundene virtuelle Welt, die mehr als die düstere Realität zu bieten hat. Die meiste Zeit seines jungen Lebens verbringt auch der 18-jährige Wade Watts (Tye Sheridan) damit, mit seinem Avatar Parzival in diese Welt einzutauchen und zu versuchen, die Aufgaben zu lösen, die Halliday vor seinem Tod in der OASIS hinterlassen hat. Demjenigen, der als erster alle Herausforderungen meistert, winkt nämlich unermesslicher Reichtum und die Kontrolle über die OASIS. Bislang sind Wade und seine Freunde zwar stets schon an der ersten Aufgabe gescheitert, doch sie geben nicht auf - ebenso wenig wie der skrupellose Konzernchef Nolan Sorrento (Ben Mendelsohn), der sich OASIS unbedingt unter den Nagel reißen will...

Die begeisterten Hacker Nick und Jonah sind gerade in ihrem ersten Jahr auf dem MIT, als sie eine Fehde mit dem verfeindeten Hacker Nomad gemeinsam mit Nicks Freundin Hailey knapp 300 Kilometer landeinwärts führt: mitten in eine Wüste. Nach einer verstörenden Begegnung mit Nomad wachen sie plötzlich in einem mysteriösen Forschungslabor auf. Die kleine Gruppe wird von einem ominösen Mann namens Dr. Wallace Damon nach einem seltsamen Signal ausgefragt. Mit der Zeit merken die Studenten, dass sie sich verändert haben und neue unerklärliche Kräfte in ihnen schlummern. Die bedrohliche Atmosphäre veranlasst Nick, Jonah und Hailey schließlich zur Flucht aus der geheimnisvollen Forschungsanlage. Doch Polizei und Militär nehmen die Verfolgung auf...