Es ist das Jahr 10191. Das Weltall ist von den Menschen besiedelt und der herrschende Imperator Shaddam IV überträgt die Lehnsherrschaft über den Wüstenplaneten Arrakis, genannt Dune, an den Herzog Leto Atreides. Einzig dort kann das begehrte Spice, eine bewusstseinserweiternde Droge, gewonnen werden. Durch diese wird den Navigatoren des Imperiums die Raumfahrt mit Überlichtgeschwindigkeit ermöglicht und die Lebenserwartung verlängert. Doch der Herzog hat viele Feinde. Einer davon ist der sadistische Baron Vladimir Harkonnen, der mit allen Mitteln versucht die Familie des Herzogs zu vernichten, um so erneut die Herrschaft über Arrakis zu übernehmen.

Obwohl sie als Abtrünnige gelten, kehrt die Mannschaft der U.S.S. Enterprise zur Erde zurück. Sie stellen sich der Anklagen für die Taten, die sie im Laufe von Spocks Rettung begangen haben. Während sie noch im Anflug sind, wird die Erde von einer außerirdischen Sonde verwüstet. Sie verlangt Antwort von einer Lebensform, die nicht länger existiert. Kirk und seine Crew begeben sich an Bord eines gekaperten klingonischen Bird of Prey auf eine Reise durch Raum und Zeit, um die Erde zu retten. Sie entdecken dabei die wahre Bedeutung von Freundschaft wieder.