Die Erdoberfläche ist bis zur Unkenntlichkeit zerstört und eine brutale Alienrasse, die sich noch immer in den Trümmern verschanzt, macht den Aufenthalt lebensgefährlich. Nur wenige wagen sich auf den verwüsteten Planeten, um dort wertvolle Artefakte zu sammeln und die Extraktion lebenswichtiger Ressourcen für den Abtransport auf einen der Saturn-Monde zu überwachen, der ein neues Zuhause für die verbliebene Menschheit darstellen soll. Von "Missioncontrol" entsandt, soll auch der Soldat Jack an die Erdoberfläche reisen, um dort die Verteidigungs-Drohnen zu reparieren, welche die Städte vor Alienübergriffen schützen. Dafür muss er seine Frau zurücklassen. Kaum auf der unwirtlichen Erdoberfläche angekommen, trifft er auf eine mysteriöse Astronautin in einer abgestürzten Rettungskapsel. Durch sie stößt Jack auf ein Geheimnis, dass sein gesamtes Weltbild infrage stellt.

1000 Jahre sind vergangen, seitdem Naturkatastrophen die Menschen gezwungen haben, die Erde zu verlassen und den Planeten Nova Prime zu besiedeln. Nach einem ausgedehnten Kampfeinsatz kehrt General Cypher zurück nach Hause, um sich endlich um seinen 13-jährigen Sohn Kitai kümmern zu können. Ein Asteroidensturm beschädigt ihr Raumschiff, sie müssen auf der Erde notlanden. Um den sterbenden Vater zu retten, muss sich Kitai in die fremde Wildnis wagen und Hilfe organisieren.

2047, die Menschen verbringen mehr Zeit in virtuellen Welten als je zuvor, um der Realität zu entfliehen. Doch das System ist bedroht - Cyber-Terroristen haben die Betreiber der "Virtual Reality" angegriffen. Um die Verbrecher zur Strecke zu bringen, engagieren sie Nash, einen Hybriden, der in beiden Welten - der realen und der virtuellen - effektiv agieren kann. Der normale User kann in der digitalen Welt nicht wirklich töten. Nash schon. Wenn er im Spiel ist und seinen Gegner eliminiert, so stirbt dieser auch in der realen Welt. Außerdem hat Nash mit den Terroristen auch noch eine private Rechnung offen, sie haben seine Freundin auf dem Gewissen ...