Secret Service-Agent Ethan Runner ist nicht mehr der Jüngste, dazu noch schwer krank und will mehr Zeit für seine Frau und seine Tochter haben. Diese hatten unter seiner Arbeit und seiner permanenten Abwesenheit sehr gelitten. Eine ominöse Agentin bittet ihn jedoch um die Erfüllung eines letzten Auftrages und bietet ihm die Injektion eines Mittels an, welches sein Leben verlängern kann. Runner willigt ein und macht sich, trotz schwerer Halluzinationen die das Wunder-Medikament mit sich bringt, an die Arbeit.

Im Jahr 2023 wird die Herstellung von Replikanten - künstlichen Menschen, die zum Einsatz in den Weltall-Kolonien gezüchtet werden - nach mehreren schwerwiegenden Vorfällen verboten. Als der brillante Industrielle Niander Wallace ein neues, verbessertes Modell, den "Nexus 9", vorstellt, wird die Produktion 2036 jedoch wieder erlaubt. Um ältere und somit nicht zugelassene Replikanten-Modelle, die sich auf der Erde verstecken, aufzuspüren und zu eliminieren, ist weiterhin die sogenannte "Blade Runner"-Einheit des LAPD im Einsatz, zu der auch K gehört. Bei seiner Arbeit stößt K auf ein düsteres, gut gehütetes Geheimnis von enormer Sprengkraft, das ihn auf die Spur eines ehemaligen Blade Runners bringt: Rick Deckard, der vor 30 Jahren aus Los Angeles verschwand ...