Basierend auf der gleichnamigen TV-Serie, die im Jahre 2006 nach nur drei Staffeln eingestellt wurde, führt der Film die recht offen geendete Serie fort, so dass frühere Rivalitäten wieder aufgenommen, Allianzen auf den Prüfstand gestellt und frühere Verletzungen und Niederlagen wieder zurück ins Bewusstsein gebracht werden.

Eduard I. (Stephen Dillane) von England hat Schottland besetzt. Robert I. alias Robert the Bruce (Chris Pine), vormals ein Adliger mit entsprechender Stellung, will sich nicht demütigen lassen. Obwohl er weiß, welche Folgen drohen, steigt er auf den schottischen Thron - er scharrt Anhänger um sich, die ihm treu ergeben sind und für ihn gegen die Armee des neuen, tyrannischen Königs kämpfen. Auch dessen Sohn, der Prinz von Wales (Billy Howle), ist ein Feind. Robert wird zum Held. Aber was ist der Preis?

Auf einer abgelegenen Farm versammeln sich mal wieder Großbritanniens Vampire zu einem alle 50 Jahre stattfindenden Treffen, um sich auszutauschen. Dabei diskutieren unter anderem Henry , Peter und Angel über ihre täglichen Sorgen wie die Vorräte an Nahrung, neue Mitglieder oder auch die Verteilung von Territorien. Doch diesmal platzt unerwartet Besuch herein: Sebastian will in dem - wie er glaubte - verlassenen Bauernhaus eigentlich eine besonders aufregende Nacht mit Vanessa verbringen. Aber es tauchen noch mehr unerwünschte Gäste auf, denn gleich eine ganze Gruppe von Vampirjägern liegt im Unterholz auf der Lauer und hat nur ein Ziel: die vollständige Vernichtung und Ausrottung der blutsaugenden Parasiten. Das Chaos ist perfekt, als die Parteien schließlich aufeinandertreffen...