Die Freunde Stanley Uris, Richie Tozier, Mike Hanlon, Bill Denbrough Beverly Marsh, Eddie Kaspbrak und Ben Hanscom leben in einer Stadt namens Derry, in der immer wieder Menschen verschwinden - sowohl Erwachsene als auch vor allem Minderjährige. Schließlich erfahren die Kinder, die sich selbst auch den "Klub der Verlierer" nennen, von einer interdimensionalen Kreatur, die Jagd auf Menschen macht und sich in die schlimmsten Alpträume ihrer Opfer verwandeln kann. Meistens tritt das Biest jedoch in Form des sadistischen Clowns Pennywise auf. Die Kinder schwören die Kreatur zu vernichten und kehren als Erwachsene in ihre Heimatstadt zurück, in der Pennywise erneut aufgetaucht ist.

Nach den erschütternden Ereignissen sind Tris und Four gezwungen zu fliehen und die Mauern, die Chicago umschließen, hinter sich zu lassen. Damit wagen sie den ersten Schritt aus der einzigen ihnen bislang bekannten Stadt und der vertrauten Umgebung ihrer Familie und Freunde. Doch bereits kurz nach ihrer Flucht werden alle bisher gewonnenen Erkenntnisse durch die Entdeckung einer neuen, schockierenden Wahrheit zunichte gemacht. Tris und Four müssen entscheiden, wem sie in einer erbarmungslosen Schlacht, die die Existenz der gesamten Menschheit bedroht, vertrauen können. Um zu überleben, sind sie gezwungen, schier unmögliche Entscheidungen über Mut, Treue, Opfer und Liebe zu treffen.