Der Ermittler Danny Colt kehrt nach seiner Auferstehung von den Toten mit einer besonderen Fähigkeit zurück: er kann nicht sterben. Als maskierter Rächer "The Spirit" unterstützt er fortan die Polizei des Molochs Central City bei der Verbrechensbekämpfung.Über seine undurchsichtige Jugendliebe - die durchtriebene Meisterdiebin Sand Saref -, gerät er erneut an seinen Erzfeind Octopus. Mit seiner attraktiven Gehilfin Silken Floss ergeht sich der (größen-)wahnsinnige Wissenschaftler nicht nur in Allmachtsphantasien und Weltherrschaftsutopien, sondern teilt auch ein Faible für irrwitzige Kostümierungen und theatralische Auftritte. Lediglich "The Spirit" scheint in der Lage, dem illustren Treiben ein für alle Mal ein Ende zu setzen.

Zwei Jahre sind inzwischen vergangen, als Peter Parker von einer genmutierten Spinne gebissen wurde und sein Leben sich radikal verändert hat. Bei der Verbrechensbekämpferei lässt er sein College-Studium schleifen und verspätet sich permanent bei seinen beiden Jobs. Zu allem Überfluss muss Peter mit ansehen, wie Mary Jane im Gegensatz zu ihm ihr Leben meistert. Nun allerdings streckt ein neuer Bösewicht namens Dr. Octavius seine metallischen Tentakel nach der Zivilisation aus. Mit ihm ist nicht zu spaßen..

Ein internationaler Flottenverband aus fünf Kriegsschiffen führt gerade eine Übung im pazifischen Ozean durch. Admiral Shane erblickt während eines Manövers ein metallenes Gebilde, das sich bei näherer Betrachtung als außerirdisches Raumschiff entpuppt, das aus dem Wasser ragt. Die Militärs reagieren mit großer Neugier auf das unbekannte Objekt. Als sich die ersten Offiziere dem gewaltigen Raumschiff nähern, erwecken sie es zum Leben. Admiral Shane und sein Schwiegersohn in spe, Alex Hopper, gehen auf Angriffskurs und stellen sich den ungebetenen Gästen in die Quere. Doch die entfesselte Seeschlacht ist nur der Anfang. Denn die Aliens, "Regents" genannt, wollen eine gewaltige Energiequelle auf dem Meer errichten - und die Menschheit scheint ihnen dabei im Weg zu stehen...