In dem Reich Mirabilis herrscht Angst, denn die Vorräte des magischen Blutstahls, von dem die Bevölkerung abhängig ist, gehen zur Neige. Außerdem macht sich eine grausame Gruppe, geleitet von dem mächtigen Anführer Dragon Eye auf, um die restlichen Vorräte des Blutstahls in seine Gewalt zu bekommen. Doch eine alte Prophezeiung sagt, dass der bösen Übermacht vier Krieger entgegen treten werden, um sie aufzuhalten. Zwischen den Rettern und der Armee Dragon Eyes beginnt ein tödliches Rennen um das magische Element.

Jahre nach den Ereignissen von "Pitch Black" ist Riddick immer noch ein Gejagter, ein Vogelfreier innerhalb des bekannten Weltraums. Gemeinsam mit der inzwischen erwachsenen Kyra gerät er in einen galaktischen Konflikt zwischen zwei Gruppen, den auf einem seltsamen Kreuzzug befindlichen Necromongers unter der Führung des Lord Marshal und der Gegenseite, die von der geheimnisvollen Aereon geführt wird, die helfen könnte, das Geheimnis von Riddicks Herkunft zu klären...