Walter Black ist Manager einer kommerziell strauchelnden Spielzeugfirma, Ehemann einer liebenden Frau und Vater zweier Söhne, von denen der älteste gerade in einer schweren Pubertätskrise steckt. Walter kann keiner dieser Rollen auch nur im Geringsten gerecht werden. Er leidet unter einer schweren Depression. Nachdem er schließlich von seiner Frau vor die Tür gesetzt wird, entscheidet sich Walter, dem Elend ein Ende zu machen und sich das Leben zu nehmen. Doch die Rettung aus dem psychischen Tief erscheint in unerwarteter Gestalt: Walter findet im Müll eine Biber-Handpuppe. Fortan führt Walter den Biber mit sich herum und lässt ihn für sich sprechen. Bizarrerweise bessert sich sein Leben dank des Bibers sichtlich. Selbst seine Umwelt reagiert angetan vom exzentrischen Walter und seiner charmanten Handpupppe...

Der junge Professor Charles Xavier, in seinen Zwanzigern, mit üppiger Haarpracht und zu Beginn des Films noch nicht im Rollstuhl, studiert in Oxford und trifft auf den gleichaltrigen Erik Lensherr. Beide sind Mutanten mit außergewöhnlichen Fähigkeiten. Gemeinsam erdenken sie eine Zukunft, in der Mutanten und Menschen vereint leben können. Als das Wohl der Welt auf dem Spiel steht, kämpfen sie mit vereinten Kräften und der Hilfe von anderen Mutanten gegen die drohende Gefahr des Hellfire Clubs mit Emma Frost und Sebastian Shaw. Erst im Laufe dieses Kampfes werden die beiden zu den Todfeinden der vorherigen Filme.

Verzweifelt sucht die siebzehnjährige Ree ihren Vater, der untergetaucht ist und das Haus der Familie samt Grundstück verpfändet hat. Wenn sie ihn nicht auftreiben kann, wird sie mit ihren kleinen Geschwistern und der kranken Mutter auf der Straße stehen. In den Wäldern der Ozark Mountains spielt dieser Film. In einer Welt, die aus der Welt gefallen zu sein scheint. In heruntergekommenen Blockhäusern haben sich die Menschen notdürftig eingerichtet. Unbehauste Gestalten, die quasi von der Hand in den Mund leben. Bei ihren Nachbarn findet Ree kaum Unterstützung, als sie nach ihrem Vater sucht, überall stößt sie auf eine eiserne Wand des Schweigens.