Obwohl sie als Abtrünnige gelten, kehrt die Mannschaft der U.S.S. Enterprise zur Erde zurück. Sie stellen sich der Anklagen für die Taten, die sie im Laufe von Spocks Rettung begangen haben. Während sie noch im Anflug sind, wird die Erde von einer außerirdischen Sonde verwüstet. Sie verlangt Antwort von einer Lebensform, die nicht länger existiert. Kirk und seine Crew begeben sich an Bord eines gekaperten klingonischen Bird of Prey auf eine Reise durch Raum und Zeit, um die Erde zu retten. Sie entdecken dabei die wahre Bedeutung von Freundschaft wieder.

Nachdem die Explosion eines klingonischen Mondes das Imperium in die Knie zwingt, liegt das fremdartige Konzept eines Friedens mit der Föderation in greifbarer Nähe. Ironischerweise soll gerade Admiral James T. Kirk als Botschafter den Frieden aushandeln. Alle Hoffnungen werden jedoch zunichte gemacht, als die Crew der U.S.S. Enterprise beschuldigt wird, einen klingonischen Diplomaten ermordet zu haben. Stattdessen stehen beide Seiten vor einem alles vernichtenden Krieg...

Eine mysteriöse Wolke nähert sich der Erde und zerstört alles, was sich ihr in den Weg stellt. In Anbetracht der drohenden Gefahr entreißt Admiral Kirk dem jungen Captain der soeben renovierten Enterprise, Willard Decker, das Kommando und eilt zusammen mit seiner schnell wieder zusammengefügten alten Crew dem todbringenden Gebilde entgegen. Kirk und seine Crew erfahren, dass die Wolke V'ger heißt und auf der Erde ihren Schöpfer zu finden hofft. Im Alleingang findet Spock dank der vulkanischen Gedankenverschmelzung heraus, dass sich unter der Wolke eine komplexe Maschine verbirgt. Kirk gelingt es, V'ger zu überzeugen, ihn mit ein paar Getreuen in das Innere der Wolke zu lassen. Dort will er ihr Geheimnis lüften.