Nordfrankreich, 1918, am Ende des Ersten Weltkriegs: Einige englische Soldaten verfolgen einen Geheimauftrag. Für die Männer geht es tief in den Boden, unter die blutgetränkten Schlachtfelder in eine verlassene deutsche Bunkeranlage. Früher wurde dort ein streng geheimes Biowaffenlabor betrieben. Doch als die Soldaten unten angekommen sind, müssen sie eine furchtbare Entdeckung machen: Ein aggressiver Parasit ist aus dem Labor entkommen, befällt Menschen und verwandelt sie in gefährliche Monster. Den Männern bleibt nur eine Chance, zu überleben - sie müssen den Parasiten zerstören, bevor er sie alle unter Kontrolle hat ...

Die 18-jährige Maria hat es nicht leicht. In der Schule wird sie von ihren Mitschülern gemobbt, und auch zu Hause fühlt sie sich von ihren Eltern nicht verstanden. Eines Tages entdeckt sie in ihrem Spiegelbild ihre Zwillingsschwester, die bei ihrer gemeinsamen Geburt gestorben war. Sie kennt all die Geheimnisse, Ängste und Sorgen von Maria und ist zunächst ein guter Ansprechpartner für sie. Nach und nach möchte der Zwilling jedoch die Probleme selbst in die Hand nehmen und die Kontrolle übernehmen. Maria ist einverstanden und so wechseln sie die Seiten. Plötzlich ist Maria gefangen im Spiegel und ihr Gegenstück macht sich auf, sich an all den Menschen in Marias Umgebung zu rächen.

In der Kleinstadt Devil's Gate untersuchen FBI-Agentin Daria Francis und Sheriff Gruenwell das Verschwinden einer Frau und ihres Sohnes. Der Verdacht fällt auf den Ehemann Jackson Pritchard, den der Sheriff aber schützen möchte, da er ein achtbarer Bürger wäre. Gemeinsam mit Maria der Schwester der Verschundenen gehen die Agentin und Deputy Sheriff Colt Salter zum Anwesen des religiösen Fanatikers Prichard, der Maria angreift. Daraufhin durchsuchen sie das Haus und entdecken im Keller von Pritchard dann Erschreckendes.

Colleen bezieht mit ihren Töchtern Beth und Vera das alte leerstehende Haus ihrer verstorbenen Tante. Noch in der ersten Nacht werden sie von brutalen Einbrechern in ihrem neuen Heim überfallen. Das Trauma sitzt tief und prägt die Schwestern bis ins Erwachsenenalter. Beth hat mit dem Schreiben von Horrorlitaratur ihre eigene Bewältigungsstrategie gefunden. Vera hingegen lebt immer noch bei ihrer Mutter im alten Haus, leidet an paranoiden Wahnvorstellungen und verliert zunehmend den Verstand. Nach 16 Jahren geht Beth an den Ort des schrecklichen Vorfalls zurück - was sich aber als Fehler erweist ...

Eines Tages hat Nica die mysteriöse sprechende Puppe Chucky in der Post. Sie überzeugt ihre Eltern, dass sie die Puppe behalten darf. Ein grober Fehler, denn schon bald folgt eine brutale Mordserie und der Verdacht fällt auf das rothaarige sprechende Spielzeug. Jedenfalls Nica ist davon überzeugt, doch selbst sie ahnt nicht, dass Chucky noch eine blutige Rechnung begleichen will.