Captain Kirk, Spock und "Pille" McCoy machen gemütlich Urlaub auf der guten alten Erde; währenddessen geht auf der funkelnagelneuen Enterprise alles drunter und drüber, weil längst noch nicht alles funktioniert wie es soll. Mitten in dieses Chaos platzt ein verrückter Vulkanier namens Sybok, der die Enterprise entführt, um ins Zentrum des Universums vorzudringen. Sein Ziel heißt Shkari, der Planet der hinter den Grenzen liegt, die noch kein Sterblicher überschritten hat. Der fanatische Sybok glaubt fest daran, dass er auf Shakari dem Schöpfer allen Lebens gegenübertreten wird - Sybok sucht Gott. Für Kirk und Co. bedeutet dies der Anfang der erstaunlichsten Reise, die die Enterprise und ihre Besatzung jemals unternommen haben...

Obwohl sie als Abtrünnige gelten, kehrt die Mannschaft der U.S.S. Enterprise zur Erde zurück. Sie stellen sich der Anklagen für die Taten, die sie im Laufe von Spocks Rettung begangen haben. Während sie noch im Anflug sind, wird die Erde von einer außerirdischen Sonde verwüstet. Sie verlangt Antwort von einer Lebensform, die nicht länger existiert. Kirk und seine Crew begeben sich an Bord eines gekaperten klingonischen Bird of Prey auf eine Reise durch Raum und Zeit, um die Erde zu retten. Sie entdecken dabei die wahre Bedeutung von Freundschaft wieder.