Die New Yorker Highschool-Schülerin Lisa Cohen (Anna Paquin) lenkt nach dem Shoppen an der Upper East Side den Busfahrer Maretti (Mark Ruffalo) mit einem harmlosen Flirt so ab, dass es zu einem Unfall kommt. Die 17-Jährige ist sich sicher, dass sie der Auslöser für die Tragödie war, die einer Frau das Leben gekostet hat. Um den Busfahrer zu schützen, den sie für unschuldig hält, weil sie ihn ja abgelenkt hat, lügt sie in ihrer Zeugenaussage und sagt, dass die Tote über eine rote Ampel gegangen sei. In der Schule diskutiert sie über Terrorismus und Politik und flirtet mit ihrem Mathelehrer Aaron Caije (Matt Damon). Innerlich von ihrer Frustration zerrissen, quält sie zusehends ihre Familie, ihre Freunde, ihre Lehrer und vor allem sich selbst emotional. Ihr wird klar, dass sich ihr jugendlicher Idealismus nicht mit der harten Realität der Erwachsenenwelt vereinbaren lässt.

In Fells Islands, einem kleinen Fischerdorf, gehen seit Jahren die Fischfänge zurück. Das Institut für Meeresgeographie, kurz NORA, schickt einen ihrer Forscher, Dan Leland (James Van Der Beek), nach Fells Islands um heraus zu finden, was der Grund für den Rückgang der Fischfänge sein könnte. Nach einigen mysteriösen Todesfällen , glaubt Leland, dass ein Architeuthis - eine Riesenkrake, dafür verantwortlich sein könnte. Eine beispiellose Hetzjagd auf das Ungeheuer beginnt, bevor es noch mehr Menschen in den Tod reißt.