Vor Tausenden von Jahren verwüstete eine gewaltige Katastrophe die Erde, doch die Menschheit hat sich ihrer neuen Umgebung längst angepasst. Gigantische Metropolen auf Rädern erhoben sich aus den Trümmern der untergegangenen Zivilisation. Auf der Suche nach den letzten Ressourcen fahren sie über die verdörrte Steppe und verschlingen gnadenlos die kleineren Städte. Zu den großen Metropolen gehört auch London als einer der gewaltigsten rollenden Kolosse. In diesem unerbittlichen Kampf trifft der unscheinbare Tom Natsworthy in einer schicksalshaften Begegnung auf die gefährliche Flüchtige Hester Shaw - zwei Gegensätze prallen aufeinander, zwei Menschen, deren Wege einander nie hätten kreuzen sollen. Sie schmieden eine überraschende Allianz, die über den Fortgang der Menschheitsgeschichte bestimmen könnte.

Die Gefährten haben den Beginn ihrer unerwarteten Reise überstanden - auf ihrem Weg gen Osten begegnen sie nun dem Hautwechsler Beorn und im trügerischen Düsterwald einem Schwarm gigantischer Spinnen. Sie werden von den gefährlichen Waldelben gefangen genommen, können aber entkommen, erreichen Seestadt und schließlich den Einsamen Berg selbst, wo sie sich der größten Gefahr stellen müssen - einem Monster, das alle bisherigen an Grässlichkeit übertrifft: Der Drache Smaug fordert nicht nur den ganzen Mut der Gefährten heraus, sondern stellt auch ihre Freundschaft auf eine harte Probe - bis sie sich schließlich fragen müssen, ob ihre Reise überhaupt noch einen Sinn ergibt.