20 Jahre ist es her, dass Aliens die Erde attackierten und die Hälfte der Bevölkerung auslöschten. Vor allem der mutigen Mission des Piloten Steven Hiller und des Satellitentechnikers David Levinson verdanken wir es, dass die Außerirdischen 1996 besiegt wurden - tragischerweise kam Hiller dann 2007 ums Leben, als er einen Alien-Hybrid-Fighter testete. Und 2016 wird er umso mehr vermisst, als sich die Warnung des Ex-Präsidenten Whitmore bewahrheitet und die Außerirdischen einen neuen, noch verheerenden Angriff starten! Die Menschheit, die in bis dato nie gekannter Einigkeit ein mit Alien-Technologie erweitertes Verteidigungssystem schuf, steht vor ihrer größten Herausforderung. Die Hoffnungen ruhen auf den jungen Kampfpiloten Jake und Dylan, dem Sohn des verstorbenen Steven Hiller...

US-Air-Force-Offizier Thomas Egan war einst ein Pilot mit großen Ambitionen. Heute jedoch verbringt er seinen beruflichen Alltag vor einem Computerbildschirm und entfacht per bequemen Knopfdruck Tod und Verderben tausende von Kilometern entfernt. Das ist die Realität des modernen Krieges gegen den Terror, denn Thomas steuert Kampfdrohnen im Nahen Osten. Ein Job, der ihn nicht glücklich macht, schließlich will er lieber selbst in der Luft sein und einen Jet fliegen. Seine Frustration mündet immer öfter im Alkoholrausch und seine Frau Molly und seine Kinder sind in der ganzen Situation die wahren Leidtragenden. Als Thomas dann eines Tages im Auftrag des CIA ein fragwürdiges Ziel ausschalten soll, gerät er in einen schweren moralischen Konflikt, der ihn an seiner Mission zweifeln lässt.