Koala Buster Moon leitet ein Theater, um das es nicht sonderlich gut bestellt ist. Als er merkt, dass er ohne Anstrengungen nicht aus den roten Zahlen kommt, ruft Buster kurzerhand zu einem Gesangswettbewerb auf. Gemeinsam mit seinem treuen Freund, dem Schaf Eddie, das am liebsten an der Konsole zockt und am Pool rumhängt, lädt er zum Vorsingen. Unter den Teilnehmern des Wettbewerbs sind der rappende Jung-Gorilla Johnny, die alleinerziehende Schweine-Mama Rosita, die betrügerische Jazz-Maus Mike, die unter Lampenfieber leidende Elefanten-Teenagerin Meena und Stachelschwein-Weibchen Ash, das seinen arroganten Freund loswerden und nun auf Solopfaden wandeln will. Jedes der stimmgewaltigen Tiere träumt von der großen Karriere...

1978 geht in der Einöde des Death Valleys ein Killer auf den einsamen Straßen um, der die Leichen danach bei sich in seinem abgelegenen Haus stapelt. Nach einem weiteren Mord wird er vom Polizisten Reed verfolgt und gefangen genommen, bevor er anschließend in die Gaskammer kommt. In der Gegenwart steht das Diner "6 Corners" nahe dem Haus des damaligen Killers. Sheriff Reed will heute seinem Sohn Harris die Arbeit hier zeigen, da es für ihn der letzte und für Harris der erste Tag im Job ist. Doch anstatt einen ruhigen letzten Tag zu verbringen, stehen plötzlich drei Casinoräuber, Binky, der verletzte Carlos, und der Exfreund der Kellnerin Maya, Alex, vor der Tür. Auf Grund von Harris' engagiertem Vorgehen kommt es schnell zu einer Schießerei, bei der das Fluchtauto explodiert. Allerdings tauchen auch nach einiger Zeit die angeforderten Krankenwagen, Verstärkung und Feuerwehr nicht auf. Zudem haben jegliche Kommunikationsmittel den Geist aufgegeben.

Colonel Katherine Powell ist Kommandantin einer Drohnen-Operation in Nairobi. Von ihrer Einsatzzentrale aus versucht sie Terroristen aufzuspüren und auszuschalten - ohne selbst vor Ort sein zu müssen. Ihr Kollege Steve Watts ist ebenfalls nicht vor Ort, lenkt die Waffe allerdings per Fernsteuerung an Powells gewünschtes Ziel. Bei ihrer Suche nach kriminellen Machenschaften stoßen Powell und Watts auf zwei mutmaßliche Terroristen, die in einem Haus in Kenia einen Anschlag planen, der zahlreiche Menschen in Gefahr bringen wird. Zunächst ist das Kommando klar: ausschalten. Als allerdings ein vermeintlich völlig unschuldiges Mädchen die Szenerie betritt, sind sich die Menschen hinter den schweren Waffen nicht mehr sicher, wie sie weiter handeln sollen. Innerhalb kürzester Zeit wird die Frage nach Leben und Tod zu einem politischen Großereignis.

Eines schönen Tages vor 15 Jahren ging die Welt unter, als urplötzlich Millionen von finsteren und tödlichen Geschöpfen aus dem Erdinneren emporstiegen. Sie verteilten sich über die gesamte Erde und rotteten fast die gesamte Menschheit aus. Doch was diese Kreaturen genau sind und wieso sie es auf die Menschen abgesehen hatten, weiß niemand so recht. Die wenigen Überlebenden des ersten "Day of Reckoning" hatten 15 weitere Jahre Zeit, sich auf den nächsten Angriff vorzubereiten. Nun ist es während einer Mondfinsternis wieder soweit und die Monster kehren für 24 Stunden zurück mit einem noch größeren Hunger und Zerstörungsdrang als jemals zuvor. David Shepperd (Jackson Hurst), sein Sohn Tyler (Jay Jay Warren) und der Rest ihrer Familie stehen vor zwei gleichermaßen unmöglich erscheinenden Aufgaben, die sie auch noch miteinander abwägen müssen: Sie müssen sich eigentlich in Sicherheit bringen, aber irgendjemand muss auch den Abgrund versiegeln, aus dem die Ausgeburten der Hölle kriechen...

Die geschiedene, alleinerziehende Mutter Kathy (Zoe Kazan) fährt wegen eines Notfalls mit ihrer Tochter Lizzy (Ella Ballentine) durch die Nacht, um den Vater des Mädchens zu sehen. Doch während ihrer Fahrt durch die stürmische Dunkelheit auf den verlassenen Landstraßen werden sie plötzlich gestoppt. Eine Kollision verhindert die Weiterfahrt - der Schock sitzt tief. Scheinbar sind sie noch einmal mit dem Schrecken davon gekommen, es sind keine ernsthaften Verletzungen auszumachen. Doch mit was sind sie zusammen gestoßen? Einzig ein großer Zahn liefert ihnen einen Hinweis, doch erinnert dieser an nichts, was sie kennen... Weil das Auto hinüber ist, müssen sie zu Fuß Hilfe suchen und haben dabei bald die Vorahnung, dass sie nicht alleine in der Dunkelheit sind. Irgendetwas beobachtet und verfolgt sie und scheint den festen Vorsatz zu haben, sie nicht mehr lebend aus dem Wald zu entkommen zu lassen...