Im Jahr 1987 versteckt sich das mysteriöse Maschinenwesen Bumblebee in der Gestalt eines alten VW Käfers auf dem Schrottplatz einer kleinen kalifornischen Küstenstadt. Kurz vor ihrem 18ten Geburtstag und auf der Suche nach ihrem Platz im Leben, findet die rebellische Charlie den kaputten und kampfgeschwächten Bumblebee. Mit mechanischem Geschick beginnt sie ihn zu reparieren und lernt schnell, dass es sich keineswegs nur um eine alte Schrottmühle handelt ...

Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime (Stimme im Original: Peter Cullen), hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus (Liam Garrigan) auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger (Mark Wahlberg), der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton (Anthony Hopkins), die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley (Laura Haddock) und die junge Izabella (Isabella Moner) versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...