Die Ausreißerin Rogue, die aufgrund ihrer wachsenden Mutantenkräfte, nämlich die Fähigkeit, durch Berührung die Persönlichkeiten, Erinnerungen und Kräfte anderer Menschen kurzzeitig zu absorbieren, von zu Hause weggelaufen ist, trifft bei ihrer Flucht in Kanada auf den Einzelgänger Logan, der geschärfte Sinne und die Fähigkeit besitzt, eigene Verletzungen in Sekunden zu heilen. Dazu ist sein Skelett vollständig mit einem schier unzerstörbarem Metall (Adamantium) überzogen und mit sechs ausfahrbaren Klauen bewaffnet; Logan kann sich aber nicht erinnern, wann und wo sein Skelett derart behandelt worden ist, noch hat er irgendeine Erinnerung an seine eigene Vergangenheit.

Zwölf Alien-Raumschiffe landen auf der Erde in unterschiedlichen Regionen. Die Menschen versuchen mit den Außerirdischen zu kommunizieren, aber niemand versteht die walartigen Laute, die von den Aliens abgesondert werden. Im Auftrag der US-Regierung stellt Colonel Weber darum ein Team um die Linguistin Louise Banks und den Physiker Ian Donnelly zusammen, das eine Kommunikation mit den fremden Wesen herstellen soll, um deren Absichten in Erfahrung zu bringen. In Montana, wo eines der Schiffe über dem Boden schwebt, machen sich die beiden an die Arbeit - er, der rationale Naturwissenschaftler mit klarer Ansicht zu den Dingen, sie mit ihrem Sprachverständnis und ihrer ansteckenden Entdeckungsfreude. Doch bald beginnt ein Rennen gegen die Zeit, bei dem es um nicht weniger als den Fortbestand der Menschheit geht...