Im Jahr 2023 wird die Herstellung von Replikanten - künstlichen Menschen, die zum Einsatz in den Weltall-Kolonien gezüchtet werden - nach mehreren schwerwiegenden Vorfällen verboten. Als der brillante Industrielle Niander Wallace ein neues, verbessertes Modell, den "Nexus 9", vorstellt, wird die Produktion 2036 jedoch wieder erlaubt. Um ältere und somit nicht zugelassene Replikanten-Modelle, die sich auf der Erde verstecken, aufzuspüren und zu eliminieren, ist weiterhin die sogenannte "Blade Runner"-Einheit des LAPD im Einsatz, zu der auch K gehört. Bei seiner Arbeit stößt K auf ein düsteres, gut gehütetes Geheimnis von enormer Sprengkraft, das ihn auf die Spur eines ehemaligen Blade Runners bringt: Rick Deckard, der vor 30 Jahren aus Los Angeles verschwand ...

Zwölf Alien-Raumschiffe landen auf der Erde in unterschiedlichen Regionen. Die Menschen versuchen mit den Außerirdischen zu kommunizieren, aber niemand versteht die walartigen Laute, die von den Aliens abgesondert werden. Im Auftrag der US-Regierung stellt Colonel Weber darum ein Team um die Linguistin Louise Banks und den Physiker Ian Donnelly zusammen, das eine Kommunikation mit den fremden Wesen herstellen soll, um deren Absichten in Erfahrung zu bringen. In Montana, wo eines der Schiffe über dem Boden schwebt, machen sich die beiden an die Arbeit - er, der rationale Naturwissenschaftler mit klarer Ansicht zu den Dingen, sie mit ihrem Sprachverständnis und ihrer ansteckenden Entdeckungsfreude. Doch bald beginnt ein Rennen gegen die Zeit, bei dem es um nicht weniger als den Fortbestand der Menschheit geht...