Basierend auf der gleichnamigen TV-Serie, die im Jahre 2006 nach nur drei Staffeln eingestellt wurde, führt der Film die recht offen geendete Serie fort, so dass frühere Rivalitäten wieder aufgenommen, Allianzen auf den Prüfstand gestellt und frühere Verletzungen und Niederlagen wieder zurück ins Bewusstsein gebracht werden.

Der russische Kommandant Ramius setzt sich samt Mannschaft mit seinem dank neuer Antriebssysteme nahezu unortbaren Atom-U-Boot "Roter Oktober" in Richtung Westen ab. Einem US-U-Boot gelingt es, die "Roter Oktober" zu orten. Der Krisenstab befürchtet, Ramius plane auf eigene Faust einen Angriff auf die USA. Nur CIA-Agent Jack Ryan glaubt, dass es sich bei Ramius um einen Überläufer handelt. Er geht an Bord des US-U-Boots und nimmt Kontakt mit Ramius auf, der sich als Überläufer entpuppt, seine Mannschaft aber im Glauben gelassen hat, ihr Einsatz sei ein Angriff. Mit vereinten Kräften gilt es nun, die Attacke eines russischen U-Boots abzuwehren.