Bei einem Einsatz wird die Kree-Soldatin Vers (Brie Larson) von den Skrull gefangengenommen. Als die Gestaltenwandler auf Anweisung ihres Kapitäns Talos (Ben Mendelsohn) versuchen, mit einer Maschine Informationen aus dem Gehirn ihrer Geisel herauszuziehen, kann Vers mit einer Fluchtkapsel entkommen, woraufhin sie anschließend in den USA der 1990er Jahre durch das Dach einer Videothek kracht. Während die S.H.I.E.L.D.-Agenten Nick Fury (Samuel L. Jackson) und Phil Coulson (Clark Gregg) erst einmal alles daransetzen, die vermeintliche Außerirdische zu fangen, findet Vers schon bald heraus, dass sie offenbar schon einmal auf diesem Planeten war und unter dem Namen Carol Danvers als Kampfpilotin für das US-Militär gearbeitet hat...

Donnergott Thor wird auf der anderen Seite des Universums gefangengenommen. Ohne seinen nützlichen Hammer Mjölnir scheint eine Flucht nahezu ausgeschlossen. Dabei läuft ihm allmählich die Zeit davon. Denn die ebenso mächtige wie erbarmungslose Hela, die nach jahrtausendlanger Gefangenschaft aus ihrem Gefängnis freigekommen ist, macht sich daran, die Macht auf Thors Heimatwelt Asgard zu übernehmen. Um das zu verhindern, setzt Thor alles daran, nach Hause zurückzukehren. Zwischen ihm und seiner Freiheit stehen jedoch tödliche Gladiatorenkämpfe auf dem Planeten Sakaar, die Mülldeponie des Universums. Bei einem dieser Duelle trifft Thor auf den Ex-Avenger und seinen früheren Mitstreiter Hulk den beliebtesten und erfolgreichsten Kämpfer auf Sakaar...

Als Dr. Carlton, Chef der mysteriösen Life Foundation, in den Besitz eines Organismus außerirdischen Ursprungs kommt, benutzt er diese sogenannten Symbionten, um mit ihnen Experimente an Menschen durchzuführen. Dank des Tipps einer Konzern-Insiderin bekommt der Reporter Eddie Brock Wind von Drakes fragwürdigen Machenschaften und beschließt - entgegen der Warnung seiner Freundin Anne- der Sache auf den Grund zu gehen. Bei seinen Nachforschungen in den Labors der Life Foundation kommt Eddie jedoch selbst mit einem Symbionten in Kontakt, der mit ihm zu einem neuen Wesen verschmilzt: dem mit übermenschlichen Kräften ausgestatteten Venom.

Rey, mit den Erfahrungen ihres ersten großen Abenteuers in den Knochen, geht bei Luke Skywalker auf dem Inselplaneten Ahch-To in die Lehre. Luke ist der letzte Jedi, der letzte Vertreter des Ordens, auf dem die Hoffnung ruht, dass Frieden in der Galaxis einkehrt. Doch die Schergen der Ersten Ordnung lassen Meister und Schülerin in der Insel-Idylle nicht lange in Ruhe. Und einer von Lukes ehemaligen Schützlingen, Kylo Ren, hat die finstere Mission noch längst nicht beendet, die ihm Snoke auftrug...

Bruce Wayne (Ben Affleck) alias Batman hat wieder Vertrauen in die Menschheit - auch dank Superman (Henry Cavill), der im Kampf gegen das Monster Doomsday wahre Selbstlosigkeit bewies und sich opferte. Als sich das mächtige außerweltliche Wesen Steppenwolf (Ciarán Hinds) mit einer Armee Paradämonen anschickt, die Erde zu überfallen, wendet sich Batman an Diana Prince (Gal Gadot), besser bekannt unter dem Namen Wonder Woman, die gegen Doomsday eindrucksvoll zeigte, was sie kann. Gemeinsam rekrutieren sie ein Team von Superhelden, bestehend aus den Metamenschen, auf die die beiden bereits aufmerksam geworden sind: Aquaman (Jason Momoa), Cyborg (Ray Fisher) und The Flash (Ezra Miller) verbünden sich mit Batman und Wonder Woman, aber der Angriff auf die Erde scheint dennoch nicht mehr zu verhindern sein...